Parmi les milliers de fourmis ouvrières peuplant sa colonie, Z-4195 est un être à part. Tenaillé par des problèmes existentiels, il suit des séances de psychanalyse et ne peut s’empêcher d’espérer en un monde plus libre et plus coloré, différent de l’univers triste et prédéterminé où il a grandi. Sa collègue Azteca, très heureuse de son sort, se moque de lui et lui reproche son manque de sens communautaire. Mais des rumeurs concernant le monde merveilleux d’Insectopia le confortent dans ses rêves.



Le soir, dans la discothèque où ouvriers et soldats se détendent après une dure journée, Z rencontre la princesse Bala, venue incognito goûter aux divertissements du petit peuple. Z en tombe amoureux et, pour la revoir, demande à son ami le soldat Weaver de lui céder sa place dans le défilé qui doit se dérouler en présence de la Reine. Pendant que Weaver découvre avec enthousiasme les joies du métier d’ouvrier et s’éprend de la piquante Azteca, Z, parmi des milliers de soldats marchant au pas, essaie vainement d’attirer le regard de Bala.



Au même moment, le général Mandibule (fiancé de Bala) et son bras droit le colonel Cutter, mettent au point un plan diabolique pour s’emparer du pouvoir et instaurer une « société idéale ». La première étape consiste à envoyer les troupes fidèles à la Reine à l’attaque d’une termitière voisine. Seul rescapé de cette mission-suicide (grâce à la protection et aux sages conseils du vétéran Barbatus, qui a lui-même succombé), Z devient un héros national et revoit officiellement Bala.



Il réussit à l’entraîner hors de la fourmilière, dans l’univers bariolé d’Insectopia (en fait, un coin de Central Park), regorgeant de victuailles (restes de pique-niques, succulents contenus de poubelles) et foisonnant de créatures bizarres (comme les deux guêpes snobs Chip et Muffy).



Après avoir échappé à une loupe incendiaire et à une paire de baskets meurtriers, Bala est enlevée par Cutter et ramenée à la colonie, tandis que Z, aidé de Chip, se lance à sa poursuite. Mandibule inonde la fourmilière afin que l’élite des soldats et lui-même, seuls survivants, créent un « monde nouveau » sur les ruines de l’ancien. Mais avec l’aide de Cutter (pris de scrupules tardifs), Z, Bala, Weaver et la Reine réussiront à déjouer le complot.